Propyleje zbudowane zostały w latach 437-432 p.n.e. przez Mnesiklesa, po ukoń­czeniu budowy Partenonu, jako swoista przeciwwaga dla świątyni. Za budulec posłużył ten sam marmur pentelikoński (z góry Pentelikon, na północny wschód od miasta); pod względem piękna i architektury Propyleje śmiało konkurują z Partenonem. Ze względu na pochyłość Mnesikles jako pierwszy zastosował obok standardowych kolumn doryckich wyższe i delikatniejsze kolumny w porządku jońskim. Ateńczycy, pełni nabożnego lęku i oszołomieni tym, iż tak bogato i kunsztownie wzniesiona budowla miałaby pełnić funkcje wyłącznie świeckie, uznali ją za swój najbardziej prestiżowy pomnik.

Pomieszczenia wewnątrz nawet w czasach antycznych spełniały rozmaite funkcje. W Pinakotece, na lewo od głównej sali (przykrytej pierwotnie wspaniałym kasetono­wym sklepieniem, pomalowanym na niebiesko i zdobionym złoconymi gwiazdami, zniszczonym przez oblegające miasto wojska weneckie), wystawiano malowidła Polignotusa (najwybitniejszego greckiego malarza epoki klasycznej), poświęcone bohaterom Homera. Malowidła powstały w połowie V wieku p.n.e., w sześćset lat później, za czasów rzymskich, opisał je w swym Przewodniku po Helladzie grecki geograf i podróżnik Pauzaniasz.

Wedle projektu Mnesiklesa podobne pomieszczenie miało znajdować się w pra­wym skrzydle, kiedy jednak okazało się, że naruszono by w ten sposób ziemię poświęconą Bogini Zwycięstwa, zamiast tego powstał przedsionek jej świątyni — Świątyni Ateny Nike.